После предыдущего захватывающего приключения Майлз Моралес, уже научившийся использовать свои паучьи способности, сталкивается с трудностями балансирования между своей ролью спасателя Нью-Йорка и обычной жизнью школьника. Его жизнь в разнообразных миссиях мешает заниматься учебой, а родители, не осознавая его секретную деятельность, недовольны его скрытностью и непосредственностью. Майлз мечтает вырваться из своей обыденности и отправиться в параллельные реальности, в одной из которых живет прекрасная Гвен Стейси. Он не может забыть ее, а кроме того, узнает о существовании Цитадели Пауков, где сходятся паучьи герои из разных измерений. Гвен, появившаяся из ниоткуда, влечет Майлза в этот мир, но у них есть недоговоренности. Однако, у него нет времени об этом думать, ведь его ждет захватывающее путешествие по разным мирам со своей возлюбленной, знакомство с новыми колоритными пауками и схватка с противником по кличке Пятно. Однако, Майлзу суждено разочароваться, когда он узнает, что лидер Цитадели Пауков, Мигель О'Хара, использует его в своих собственных целях, и возвращение домой окажется намного сложнее, чем он предполагал...